Döwlet muzeýiniň taryhy XIX asyryň ahyrlarynda, 1894-nji ýylda Türkmenistanda ilkinji muzeý gymmatlyklarynyň ýygnalmagy bilen başlanýar. Olar türkmen halkynyň taryhyna, arheologiýasyna, etnografiýasyna, tebigatyna we şekillendiriş sungatyna degişlidi. Geçen ýyllaryň dowamynda muzeýiň ady birnäçe gezek üýtgedilýär. Onuň täze binasy 1998-nji ýylyň 12-nji noýabrynda öz gapysyny giňden açdy. Muzeýiň gapdalynda Etnografiýa we ülkäni öwreniş muzeýi, şeýle hem Türkmenistanyň Prezidentiniň muzeýi gurlup ulanylmaga berildi.
Döwlet muzeýiniň merkezi binasynyň birinji gatynda Garaşsyzlyk bölümi, türkmen halysyna bagyşlanan we wagtlaýyn gurnalýan sergi bölümleri; ikinji gatynda Gadymy döwür taryhy, Marguş, Antika we Orta asyrlaryň taryhyna degişli bölümleriň ikisi ýerleşdirilendir.
Gadymy döwür taryhy bölümde adamzat taryhynyň Türkmenistanyň çäklerindäki ilkidurmuş ýaşaýyş jemgyýetiniň paleolit, mezolit, neolit hem-de eneolit döwürlerini öz içine alýan Dam-dam çeşme, Jebel gowaklary, Jeýtun, Änew medeniýetleri, Altyndepe şäheri dioramalarda, fotosuratlaryň, maglumatlaryň hem-de arheologik tapyndylarynyň üsti bilen görkezilýär.
Muzeýiň Marguş döwletine bagyşlanan bölüminde Goňurdepeden tapylan, şol döwrüň adamlarynyň dünýäde ilkinji bolup diýen ýaly atlary eldekileşdirendikleri barada maglumat berýän tapyndylar, marguşly gelin- gyzlaryň dakynan şaý-sepleri, daşdan, mermerden, bürünçden, kümüşden, keramikadan ussatlyk bilen ýasalan önümler goýlandyr.
Günorta Türkmenistanyň çäklerinde gadymyýetde kuwwatly döwletleriň biri bolan Parfiýa döwletiniň dörän ýeri hasaplanýan Köne we Täze Nusaý galalaryndan tapylan täsin tapyndylar toplumy muzeýiň Antika zalyny düzýär. Nusaýdan tapylan ritonlar, mermerden, kümüşden, altyndan, bürünçden, şirmaýydan ýasalan şekiller ellinistik däpler bilen baglanyşykly, ol şekiller parfiýa sungatynyň ajaýyp nusgalary diýlip ykrar edildi.
Orta asyrlaryň taryhyna degişli bölümlerde irki orta asyrlaryň taryhy (V-IX asyrlara çenli), orta asyrlaryň ösen döwürleriniň taryhy (IX-XII asyrlar) hem-de giçki orta asyrlaryň taryhy (XII-XVI asyrlardaky bolup geçen wakalar) arheologik tapyndylarynyň, rekonstruksiýalaryň, dioramalaryň, fotosuratlaryň hem-de resmi maglumatlaryň üsti bilen beýan edilýär. Türkmenleriň orta asyrlarda guran türkmen döwletleri, beglikleri barada gürrüň berýän şol döwürlere degişli taryhy tapyndylar, Merw, Köneürgenç, Änew ýady-gärlikleriniň nusgalary, külalçylyk we syrçalanan bezegli gaplaryň nusgalary, bürünçden ýasalan dürli görnüşli gap-gaçlar muzeýe gyzyklanmany artdyrýar.
